Año 3; Nº 2
ASPECTOS
FILOGENETICOS Y BIOGEOGRAFICOS DE SOPHORA SECT. EDWARDSIA
(PAPILIONATAE)
R.
C.PEÑA, L. Iturriaga,
G. Montenegro (1) &
B. K. Cassels (2)
1 Departamento de Ciencias Vegetales,
Pontificia Universidad Católica de Chile, Casilla 306, 22-Santiago, Chile.
2 Facultad de Ciencias, Universidad
de Chile, Casilla 653, Santiago, Chile.
ABSTRACT
Sophora comprises
45-50 species of world distribution. No general proposal on the evolution
of the species has been put forth. We
have now attempted to use cladistic relationships of the quinolizidine alkaloids
(matrine, sparteine, methylcitisine, anagyrine and sophoranol) besides morphological
and palynological characters to suggest a reasonable hypothesis. On phylogenetic
grounds, the mainland Chilean species of Sophora
appear to have been derived from ancestors near the extant Argentinean species
S. linearifolia and S. rhynchocarpa
and the psammophyte S. tomentosa,
growing at tropical coastal sites around the world. Though Sophora
sect. Edwardsia does not constitute
a monophyletic group, it may be merged with Sophora
sect. Edwardsia including Calia (S. secundiflora), excluding Styphnolobium.
The Boreotropic hypothesis of Lavin
and Luckow (1993) is incorporated in our model. A primary diversification center in South America and subsequent
migration to the Indian Ocean and Nueva Zelandia, Easter Island, the Juan
Fernández and possibly the Hawaiian Islands, is the most parsimonious explanation
for the evolution of the Edwardsia
species (2 mainland Chilean and 9
insular) taking into account comparative morphological, palynological, and
chemical evidence.
Our
results are consistent with Lavin and Lucklow’s (1993) hypothesis. First, Sophora
is a taxonomic group that meet the following three criteria: a center of diversity
in North America, an early Tertiary fossil record in North America, and a
pantropical distribution. Styphnolobium, Sophora and Calia are representatives of Sophora in the United States, suggesting
migration of the latter from the Northern hemisphere to South America. Another two cases demonstrated in the Papilionaceae
are Robinia (Lavin and Luckow 1993)
and the Psoraleeae (Grimes 1990). The
fossil record of Styphnolobium is
present in Middle Eocene deposits (Sousa and Rudd 1993).
Consistent
with the Boreotropic hypothesis, a primary diversification center in South
America and subsequent migration to the Indian Ocean and Nueva Zelandia, the
Juan Fernández, Easter, and possibly the Hawaiian Islands, is the simplest
explanation for the evolution of the Edwardsia
species (2 mainland South American and 9 ultramarine) taking into account
comparative morphological, palynological, and chemical evidence (Fig.
2).
KEYWORDS: Sophora,
Stiphnolobium, cladistics, filogenie,
Fabaceae.
INTRODUCCION
Hemos revisado Allan (1961); Yakovlev (1967);
Green (1970); Godley (1979); Isely (1981), Tsoong & Ma (1981) y Heenan
(1998) Hemos aceptado como especies validas las que se muestran en la Tabla
1, considerando varios autores del género Sophora.
Tsoong & Ma (1981) reducen el género Calia a Styphnolobium, sin
embargo, es mejor considerar dos taxa genéricos tomando en cuenta, primero
las diferencias citogenéticas, el número cromosómico y los cariotipos y, luego,
el modo de germinación distintivo de Styphnolobium
y Calia (Palomino et al. 1993).
Soussa & Rudd (1993) distinguen a Sophora, donde incluyen hierbas
perennes, arbustos o árboles, con flores sin bracteolas y legumbres dehiscentes,
de Calia y Styphnolobium, árboles con flores con bracteolas
y frutos indehiscentes (lomentos), Styphnolobium difiere de Calia
en sus hojas con estípulas, y sus legumbres con endocarpio y mesocarpio carnosos.
Styphnolobium
affine (Torr. et A. Gray) Walp. crece en bosques caducifolios y praderas,
en tanto que Styphnolobium japonicum
es árbol caducifolio, endémico de China. Sophora
macrocarpa, es un arbusto endémico, importante
de Chile, donde crece en sitios abiertos o bajo el dosel de los bosques en
áreas con clima mediterráneo. Sophora prostrata, a su vez, es un arbusto divaricado, rizomatoso
de Nueva Zelandia, donde crece en praderas y lugares rocosos. En contraste, la mayoría de las especies de Edwardsia prefieren planicies bajas o montañosas,
bajas, situadas junto a ríos, márgenes de bosque o faldeos.
S. longicarinata, afín a S. microphylla es una especie que ha sido
recientemente revalidada; es un arbusto o árbol de hábitats intervenidos,
conocido del área de Takaka en el norte de la South Island, en Nueva Zelandia,
su distribución se restringe a sitios marmóreos o calizos (Heenan 1998). Sophora fernandeziana es una especie del
archipiélago de Juan Fernández, que crece en sitios de cierta altitud ocupando
cerros donde se asocia con Myrceugenia
fernandeziana (H. et A.) Johow y Aristotelia
chilensis (Mol.) Stuntz. S. denudata es un arbolito de la isla de la Reunion, donde crece sobre el nivel de
Acacia heterophylla Willd. y se asocia frecuentemente con la ericacea
Philippia montana Klotsch. Finalmente Sophora chrysophylla, es el
árbol principal en el ecosistema limite arbóreo de Mauna Kea (Hawaii) y Haleakala
(Maui), es la reemplazante en la sucesión de Metrosideros polymorpha Gaud. (Mueller-Dombois 1987).
La primera hipótesis que explicaba el origen
de Edwardsia, sugería que su centro
de distribución estaba en el Pacífico Occidental con una migración subsecuente
y diferenciación de oeste a este alcanzando
a Sudamérica, Hawaii, Juan Fernández, la Isla de Pascua, Gough Island (Diego
Alvarez) en el Océano Atlántico y La Réunion en el Océano Indico (Sykes &
Godley 1967). Recientemente, Murray
(1986) y Murray & Porter (1980) habían establecido que Sophora
macrocarpa es derivada de Sophora
microphylla de Nueva Zelandia, sobre la base de la similitud de los polipéptidos
y la composición de la proteína de la semilla de ambos taxa. Sorprendentemente, los autores también reconocen
la gran similitud entre estos taxa y Pisum sativum, lo que parece indicar que sus métodos no discriminan, aun, a nivel supragenérico.
De igual modo, Markham & Godley (1972) no segregan los materiales
americanos (Chile), Gough Island o de Chatham Island, de North y South Islands
de Nueva Zelandia, usando sus patrones de constituyentes fenólicos.
Evidencia circunstancial adicional citada por Murray (1986) considera
el carácter hidrocórico de las semillas de Sophora
microphylla. Ramírez & Romero (1978) también han observado el
potencial de dispersión hidrocórica en Sophora
macrocarpa.
Por otra parte, no habría dificultad en considerar
a Sophora macrocarpa como la especie fundadora
de la sección, en primer lugar debido a sus posibles relaciones con las especies
sudamericanas perteneciente a la sección Sophora, y en segundo lugar, debido a su potencial para la dispersión
hidrocórica de sus semillas. Dos especies de Argentina son muy afines a Sophora
macrocarpa, a saber, Sophora linearifolia y Sophora
rhynchocarpa, de distribución restringida a las provincias de Córdoba,
San Luis y Salta, respectivamente; ello debido a sus lomentos grandes y ápteros,
y a sus semillas pardo oscuras grandes
(cf.
Burkart 1952). En la misma posición, Skottsberg (1956) había advertido que
los taxa insulares chilenos Sophora
fernandeziana, Sophora masafuerana y Sophora toromiro eran especies afines y se podrían unificar en Sophora tetraptera. En el Archipiélago
de Juan Fernández se observa un gran número de especies endémicas siendo la
fuente principal de sus angiospermas la flora continental de Sud América,
la que representa un 47 % (Hoffmann & Marticorena 1986).
El nexo
entre las secciones Sophora y Edwardsia es Sophora macrocarpa, en la última sección, el cambio en la morfología
floral se puede relacionar con la presencia de un vector de polinización nuevo.
Mientras que Calia, Sophora y Styphnolobium son especies melitófilas y tienen el estandarte erecto,
Edwardsia lo tiene extendido, y
es visitada por aves. Un cambio así
ya había sido demostrado en Harpalyce,
(Galegeae-Brongniartieae), cuyas flores resupinadas son inadecuadas para asegurar
una polinización eficaz por abejas (Arroyo 1976). Las Drepanididae visitan a Sophora chrysophylla en Hawaii; el colibrí,
Patagona gigas, visita a Sophora macrocarpa en Chile (Arroyo 1981),
en tanto que otros colibríes polinizan a
Sophora tetraptera y Sophora microphylla en Nueva Zelandia.
Undato interesante, es que el néctar de la ornitófila Sophora
microphylla mata a las abejas, pero, aparentemente, no es dañino para
las aves (Arroyo 1981).
Las angiospermas estaban presentes en Nueva
Zelandia en el Cenomaniano, unos 100 millones de años AP.
En ese tiempo, Nueva Zelandia
estaba en contacto directo con Australia, Nueva Caledonia, la Antártica, India
y Sudamérica (Raven 1973), sin embargo, no existe antecedentes palinológicos
de la existencia de Sophora antes
del Cuaternario (Mindelhall 1980). La
presencia de Sophora en Australia
parece ser reciente, considerando su escasez:
Sophora fraseri Benth. y
Sophora tomentosa subsp. australis Yakovl., ambos de Queensland
(fide Yakovlev 1967). Todas las islas volcánicas del Océano Pacifico
parecen tener unos pocos millones de años. En el archipiélago de Hawaii,
por ejemplo, Kauai apareció hace unos 4,4 - 5,7 millones de años AP y Hawaii
entre 0,1 - 0,45 millones de años AP (Mac Donald et al. 1983). En el archipiélago de Juan Fernández, la isla Más a Tierra ha sido
fechada entre 3.7 y 4.3 millones de años AP y la Más Afuera entre 1,0 y 2,4
millones de años AP (Stuessy et al. 1984).
La lava del cráter de Poike en la Isla de Pascua tiene 2,5 millones
de años (Zizka 1988). Así, un origen
americano para esta sección se convierte en una alternativa atractiva y que
contrasta con el origen gondwánico sugerido para las especies de Edwardsia,
como se puede deducir del razonamiento de Sykes & Godley (1968) y de Murray
(1986) (Kalin-Arroyo, comunicación pers.)
Los antecedentes palinológicos y químicos
podrían corroborar o refutar la hipótesis de una relación estrecha entre los
taxa de Sophora de Juan Fernández y las poblaciones
de Sudamérica afines a Sophora macnabiana (S. microphylla de Sud América), que con los ancestros antes postulados
de origen Antarto-Pacífico.
No se disponen de estudios micromorfológicos
recientes, con la excepción de una análisis parcial de las cutículas de algunas
especies de Sophora pertenecientes a la sección Edwardsia (Lowin & Barthlott 1988;
Aldén & Zizka 1989), todas muy parecidas.
Muchos años antes, Heusser (1960) había descrito los granos de polen
de las especies continentales de Edwards
como tricolporados, subprolados, con una exina
suprarreticular de 1 µm de grosor. Peña et al. (1983) estudiaron la arquitectura
de las exinas de varias Edwardsia,
comparativamente a Styphnolobium.
El propósito de este trabajo es levantar una
hipótesis alternativa para explicar el origen de Edwardsia
utilizando los antecedentes químicos, morfológicos y palinológicos comparados.
MATERIALES Y METODOS
Las exinas de los granos de polen de las especies
de Sophora se examinaron mediante microscopía
de barrido. Los granos de polen se
metalizaron con una capa de oro-paladio de 30-40 nm de grosor y luego se fotografiaron
con un microscopio Autoscan Siemens según el método de Lynch & Webster
(1975). Las mediciones de los granos
de polen se obtuvieron desde las micrografías de baja resolución y la ornamentación
de la exina se describió desde las placas tomadas a 10000 x aumentos.
Dado que el material de herbario fue escaso no fue posible asignar
valores medios o modales. Sólo se proveyó rangos de medición para los granos
de polen junto a la ornamentación
de la exina.
La extracción de los alcaloides y el análisis
de GLC se describió y discutió en un artículo previo (Peña & Cassels 1996).
Los caracteres se polarizaron por la técnica
del out-group (grupo externo), y se procesaron
por la opción para árboles múltiples más parsimoniosos (mhennig*) con cambio
global de ramas (bb*) de Hennig 86 (Farris 1988) y por la opción de búsqueda
por enumeración implícita (ie*) con caracteres no aditivos. Los estados de los caracteres se muestran en
el Apéndice 1. Los caracteres indeterminados se
codificaron como 9 en la Tabla 2 se procesaron como 0 (sinapomórficos).
La selección de un out
group operativo para Edwardsia,
descansa en otras secciones de Sophora,
especialmente Calia y en el género
Styphnolobium. Muchos caracteres muestran
que esos dos géneros se parecen (Nota del Autor: Calia fue considerada en el rango de género por Yakovlev). Una cantidad
de características de Styphnolobium
Schott. permiten considerarla como un out-group
de Sophora: la presencia de
estípulas, el albumen de reserva en sus semillas, el número cromosómico distintivo
n =14, la presencia de galactomananos en las semillas, su germinación hipógea
y la exina heterobrocada (Polhill 1981; Goldblatt, 1981; Bayley 1974; Peña
et al. 1993) (Tabla
2). Tanto Calia como Edwardsia tienen
cotiledones con germinación epigea,
lo que contrasta con las secciones Styphnolobium y Sophora
donde son hipógeos.
RESULTADOS
En un trabajo anterior, hemos propuesto un
origen sudamericano para la sección Edwardsia
de Sophora (Peña et al. 1993), tomando en consideración información palinológica.
Muchas líneas de evidencia no serían congruentes con un centro de origen
en Nueva Zelandia para Edwardsia como entidad. Posteriormente, confirmamos (Peña & Cassels
1996) esta hipótesis incorporando evidencia fitoquímica. Aunque los caracteres químicos son discriminantes
pobres, estos no invalidan nuestra
propuesta de un centro de diversificación primario en Sudamérica y una migración ultramarina a los
océanos Pacifico e islas del Indico.
El cladograma del grupo
Sophora sect. Edwardsia (Fig. 1)
es uno de los cuarenta y tres más parsimoniosos generados usando la opción
para árboles múltiples más parsimoniosos (mhennig*) con cambio global de ramas
(bb*) de Hennig 86 . El cladograma posee 84 pasos, un índice de consistencia
de 0.36, y un índice de retención de 0.60.
Las relaciones discutidas abajo
son las que se resuelven consistentemente en 25 cladogramas. Resultados similares se obtuvieron con la opción
de búsqueda con enumeración (ie*).
Los otros 18 cladogramas son variantes de la que presentamos, y
no tienen importancia en la discusión sobre el origen del grupo Edwardsia. Sólo cuatro representan arreglos no monofiléticos
de la sect. Edwardsia, parcialmente
debido a los caracteres químicos homoplásicos; por esto, Sophora tomentosa a veces converge con
taxa de Edwardsia más avanzadas.
El cladograma
presenta las relaciones que se resuelven consistentemente en cinco árboles,
mostrados en la Fig. 1.
Edwardsia es monofilético por los caracteres 6, 8,15 y 19. Sophora
microphylla, Sophora toromiro, Sophora tetraptera,
Los siguientes caracteres basados en compuestos
químicos son informativos: reemplazo de alcaloides quinolicidínicos tetraciclícos
por tricíclicos, a saber: Calia
[sect. Calia (Berland) Rudd.] que posee un contenido
de citisina alto, análogo a Edwardsia, en contraste con la sección Sophora, que tiene un contenido mayor de esparteína. Al respecto, Hoeneisen
et al. (1993) aislaron formilcitisina
de dos especies chilenas: Sophora fernandeziana
y Sophora macnabiana. Probablemente la única conexión química encontrada
entre estas dos especies y la aparente exclusión de otras, aunque representaría
sólo un paso intermediario biosintético de metilcitisina y citisina, común
es hacia los taxa de Edwardsia. Markham & Godley (1972) reducen Sophora macnabiana (Chile) a las poblaciones
de Sophora microphylla (Nueva Zelandia)
considerando la similitud de los patrones flavonoideos foliares.
Nuestros resultados químicos con los alcaloides de las semillas contradicen
los resultados respecto a una relación entre estas especies, especialmente
si se considera la razón de metilcitisina/citisina: una población de Nueva
Zelandia acumula el metil derivado, mientras que las poblaciones de Chile
contienen porciones mayores del compuesto
no-metilado.
Sophora
denudata y Sophora chrysophylla
exhiben algunas similitudes en caracteres morfológicos (1, 6-10, 14-16) palinológicos
(23), germinación (24) y algunos químicos (19, 21).
Sophora
microphylla y S. macnabiana exhiben
muchos caracteres apomórficos, estos son. 1-5, 7-16, 18-19, 23-24.; sin embargo,
Sophora toromiro sólo difiere de éstas
en la ornamentación de la exina (23), dos caracteres químicos (17, 21) y en
tres caracteres morfológicos (2, 4
y 6). Químicamente, estas dos especies
se pueden ligar con Sophora tetraptera
y Sophora macnabiana por
sus contenidos en citisina y esparteína (18, 19).
La relación entre
Sophora masafuerana y Sophora howinsula
aparece como dudosa dada la presencia en Sophora howinsula de muchos caracteres
indeterminados, aquí codificados como 0, o de caracteres simplesiomórficos
tales como 17 y 21 y, adicionalmente, 16 y 23.
DISCUSION
Generalmente se afirma que la familia Papilionaceae
es de origen Gondwanico, debido a su mayor diversidad en Africa tropical y
Sud América (Raven 1973; Raven & Polhill, 1981;
Kamp 1980). En este tenor, se supone
que los representantes Norte Americanos se originaron de poblaciones ancestrales
sudamericanas (Taylor 1990).
La información incompleta utilizada en estudios
previos no permiten elaborar hipótesis para explicar el origen y evolución
de las especies del género Sophora,
especialmente las de la section Edwardsia. Hemos podido relacionar, sin embargo, antecedentes geológicos,
palinológicos, morfológicos, de germinación y químicos, obtenidos del material
del continente sudamericano (Chile) de las islas oceánicas (5 especies) y
de otras colecciones de Edwardsia
(La Réunion (1), Nueva Zelandia (4) y Hawaii (1).
Sophora
macnabiana, una especie americana (Chile) afín a Sophora
microphylla, y putativamente derivada de ella, representa el taxon más
avanzado en la section Edwardsia.
Sophora fernandeziana y Sophora
macrocarpa comparten caracteres ancestrales,
morfologicos, químicos o palinológicos. Considerando la flora del archipiélago
Juan Fernández, Sopphora. fernandeziana
aparece más cercana a
Sophora. macrocarpa (6-8,
15, 16, 19, 20, 24), pero la evolución paralela parece la explicación más
simple para esto. De modo análogo,
Sophora masafuerana parece más próxima
al grupo microphylla. Los caracteres palinológicos de Sophora fernandeziana
y Sophora macrocarpa (exina heterobrocada)
contrastan con la exina homobrocada de Sophora masafuerana, Sophora macnabiana, y con la mayoría de
las especies de Edwardsia insulares
(Peña et al. 1993). Por esto, la derivación de las especies insulares,
especialmente de Sophora fernandeziana,
a partir de especies continentales no puede descartarse.
Sophora macrocarpa y Sophora
fernandeziana comparten una cantidad de caracteres: (ausencia de aurículas
en los pétalos, presencia de estípulas, porcentaje de matrina y relación eentre los contenidos de metilcitisina/citisina).
Sophora howinsula,
Sophora chrysophylla y Sophora tetraptera están muy relacionadas
entre sí. Todas las especies son árboles
con semillas pequeñas, con frutos no-pubescentes y granos de polen con exinas
homobrocadas. Sophora toromiro aparece afín a
Sophora tetraptera, juzgando el color,
el número de semillas y el tipo de lomento, mientras que químicamente se parece
a Sophora microphylla (17-21); es
interesante que la exina con ornamentación heterobrocada de
CONCLUSIONES
Nuestros resultados favorecen la hipótesis boreotropical, con un centro de diversificación primario en Sud América, con migración subsecuente al océano Indico, Nueva Zelandia, Juan Fernández, Isla de Pascua , y posiblemente al archipiélago de Hawaii, siendo ésta, la explicación más simple para la evolución de las especies de Edwardsia (2 continentales, sudamericanas, y 9 ultramarinas) cuando se consideran los antecedentes de morfología, palinología y fitoquímica
(Fig. 2).
Al respecto, nuestros
resultados son consistentes con la hipótesis de Lavin & Lucklow
(1993) porque Sophora es un grupo
taxonómico que reúne los siguientes tres criterios: un centro de diversidad en Norteamérica, un registro
fósil Terciario en Norteamérica, y una distribución pantropical. Styphnolobium,
Sophora y Calia son representantes
de Sophora s.l. en los Estados Unidos
y su presencia allí sugiere una migración de Sophora desde el hemisferio norte, donde Styphnolobium
estaba presente ya en los depósitos del Eoceno medio (Sousa & Rudd 1993)
a Sudamérica.
AGRADECIMIENTOS
Los autores están agradecidos de la Prof. Mary Kalin Arroyo por la sugerencia de un origen americano de Edwardsia y por una cantidad de pruebas aportadas para sustentar esta hipótesis. Los autores también quieren agradecer a los generosas fuentes de material vegetal a través de los curadores de (SI), (BISH), (SSUC), (SGO), y a la Dra. Carolina Villagrán por sus valiosos comentarios. Un ejemplar del programa de Farris Hennig 86 fue facilitado generosamente por la Sra. Charlotte Taylor.
LITERATURA CITADA
ALLAN, H. H. 1961. Leguminosae. In: Flora of Nueva Zelandia. 1:480-627. K. E. Owen, Wellington, Nueva Zelandia.
ALDÉN,
B., & G. ZIZKA. 1989. Der Toromiro (Sophora
toromiro) eine ausgestorbene Pflanze wird wiederentdeckt. Natur und Museum 1(19): 145-152
ARROYO,
M. T. K. 1976. The systematics
of the legume genus Harpalyce (Leguminosae,
Lotoideae). Memoirs of the New York Botanical Gardens. 26(4): 1-80.
- 1981. Breeding systems and pollination
biology in Leguminosae. In R. M. Polhill and P. H. Raven (eds.). Advances
in Legume Systematics, 723-769.
BAILEY, B. H. 1974. Galactomannans and other soluble polysaccharides in Sophora seeds. Nueva Zelandia Journal of Botany. 12: 131-136.
BURKART, A. 1952. Las Leguminosas Argentinas Silvestres y Cultivadas en Argentina. Acme Editores, Buenos Aires.
FARRIS, J. S. 1988. Hennig86. Version 1.5, Port Jefferson Station, New York.
GODLEY, E. J. 1979. Leonard Cockayne
and evolution. Nueva Zelandia Journal of Botany 17: 197-215.
GOLDBLATT, P. 1981. Cytology and the
phylogeny of Leguminosae. Pp. 427 - 463. In: Polhill, R. M. and P. H. Raven
(Eds.). Advances in Legume Systematics,
Royal Botanical Gardens, Kew.
GREEN, P. S. 1970. Notes to the floras
of Norfolk and Lord Howe Islands. Journal of Arnold Arboretum. 51: 204-220.
GRIMES, J. W. 1980. A revision of the
New world species of Psoraleeae. (Leguminosae-Papilionoideae). Memoirs of the New York Botanical Gardens. 61: 1-113.
HEENAN, P. B.1998 Reinstatement of
Sophora longicarinata (Fabaceae-Sophoreae).
Nueva Zelandia Journal of Botany 36:369-379.
HEUSSER, C. 1964. Pollen and spores
of Chile. Modern types of the Pteridophyta, Gymnospermae, and Angiospermae.
The University of Arizona Press, Tucson, Arizona.
HOENEISEN, M., M., SILVA, M. WINK, D. CRAWFORD, & T. STUESSY. 1993. Alkaloids of Sophora of Juan Fernandez Islands and related taxa. Boletín de la Sociedad Chilena de Química. 38: 167-171.
HOFFMANN, A. J., & C. MARTICORENA. 1987. La Vegetación de las Islas Oceánicas Chilenas - The Vegetation of the Chilean Oceanic Islands. Pp. 127-165. In: J. C. Castilla (Ed.) Islas Oceánicas Chilenas: Conocimiento Científico y Necesidades de Investigaciones. Ediciones Universidad Católica de Chile.
ISELY, D. 1981. Leguminosae of the
United States. III Subfamily Papilionoideae: Tribes Sophoreae, Podalyrieae,
Loteae. Memoirs of the New York Botanical Gardens 25(3): 1-264.
KAMP, P. J. J. 1980. Pacifica and Nueva
Zelandia: proposed eastern elements in Gondwanaland's history. Nature 288:
659-664.
LAVIN, M., & M. LUCKOW. 1993. Origins
and relationships of tropical North America in the context of the boreotropics
hypothesis. American Journal of Botany. 80 (1): 1-14.
LYNCH, S. P., & G. L. WEBSTER.
1975. A new technique of preparing pollen for scanning electron microscopy.
Grana 15: 127-136.
LOBIN, W., & W. BARTHLOTT. 1988.
Sophora toromiro (Caesalpiniaceae,
Leguminosae) the lost tree of Easter Island. Botanical Gardens Conservation
News. 1(3): 32 - 34.
MACDONALD, G. A., A. T. ABBOTT &
F. L. PETERSON 1983. Volcanoes in the Sea. The geology of Hawai'i. 2nd. Ed.
University Press of Hawai'i, Honolulu.
MARKHAM, K. R. & E. J. GODLEY 1971.
Chemotaxonomic studies in Sophora.
An evaluation of Sophora microphylla
Ait. Nueva Zelandia Journal of Botany 10: 627 - 640.
MINDELHALL, D. C. 1980. Nueva Zelandia
late Cretaceous and Cenozoic plant biogeography: a contribution. Paleogeography,
Paleoclimatology, Paleoecology. 31: 197 - 233.
MUELLER-DOMBOIS, D. 1987 Forest dynamics
in Hawaii. Treend in ecology & evolution 2(7):216-220
MURRAY, D. R. 1986. Seed Dispersal.
Academic Press, Sydney, Orlando, San Diego.
MURRAY, D. R., & I. J. PORTER.
1980. A comparative electrophoretic study of seed albumins from Sophora microphylla and Pisum sativum cultivar Greenfast (Leguminosae). Plant Systematics and Evolution
134 (314): 207-214.
PALOMINO,
G. MARTÍNEZ, P., BERNAL C., & M. SOUSA.
1993.Diferencias cromosómicas entre algunas especies de los géneros
Sophora L. y Styphnolobium Schott. Annales of Missouri Botanical Garden 80:284-290-
PEÑA, R. C., ITURRIAGA, L., A. M. MUJICA & G. MONTENEGRO. 1993. Análisis micromorfológico de polen de Sophora (Papilionaceae) Hipótesis filogenética sobre el origen de la sección Edwardsia. Gayana 50(2): 57-65
PEÑA,
R. C. & B. K. CASSELS. 1996.
Phylogenetic relationships between Chilean Sophora
species (Papilionaceae). Biochemical Systematics and Ecology. 24(7-8): 725-733.
POLHILL, R. H. 1981. Sophoreae. Pp.
213-230. In: R. M. Polhill and P. H. Raven Advances in Legume Systematics. Royal Botanical Gardens, Kew.
RAMÍREZ, C., & M. ROMERO. 1978. El Pacífico como agente diseminante en el litoral chileno. Ecología 3(1): 19 - 30.
RAVEN,
P. H. 1973. Evolution of
subalpine and alpine plant groups in Nueva Zelandia. Nueva Zelandia Journal
of Botany. 11: 177-200.
SKOTTSBERG, C. 1956. Derivation of
the flora and fauna of Juan Fernández and Easter Islands. Pp. 193-439. In:
The Natural History of Juan Fernandez and Easter Island Almqvist Wiksells,
Uppsala.
SOUSA, M., & V. E. RUDD. 1993.
Revisión del género Styphnolobium
(Leguminosae: Papilionoideae: Sophoreae). Annals of the Missouri Botanical Gardens. 80: 270-283.
STUESSY, T. F., K. A. FOLAND, J. F.
SUTTER, R. W. SANDERS, & M. O.
SILVA. 1984. Botanical and geological significance of potassium-argon dates
from the Juan Fernández Islands. Science 225: 4951.
SYKES, W. R., and E. G. GODLEY. 1967.
Transoceanic dispersal in Sophora and other genera. Nature 218: 49
- 496.
TAYLOR, D. W. 1990. Paleobiogeographic
relationships of Angiosperms from Cretaceous and early Tertiary of the North
American area. Botanical Review 56:279-379.
TSOONG, P-CH., & CH-Y. MA. 1981.
A study on the genus Sophora L.
Acta phytotaxonomica sinica. (19: 1-22, 143-167.
YAKOVLEV, G. L. 1967. Zametki po sistematike
i geographii roda Sophora L. i blizkikh
rodov. Proceedings of the Leningrad Chemical-Pharmaceutical Institute 21(4):
42- 62.
ZIZKA, G. 1988. Naturgeschichte der
Osterinsel. Pp. 21 - 38. In 1500 Jähre Kultur der Osterinsel. Schätze aus
dem Land des Hotu Matua. Verlag Philipp von Zabern, Mainz am Rhein.